普通的小学5年级学生天野景助，某日他跟在最近总是晚归的姐姐夏芽身后，来到了夏芽他们结成的妖怪侦探团的事务所。景助不相信幽灵、UFO的存在，更不用说妖怪了。可是在得知夏芽他们的秘密以后，他就卷入了一系列不可思议的奇怪事件之中。该作故事接续前作《妖怪手表》TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。